Link, um jovem criado como wrangler em uma pequena vila rural, recebe ordens do prefeito para comparecer à Cúpula de Hyrule. Ele parte, alheio ao destino sombrio que desceu sobre o reino. Quando ele entra no Twilight Realm que cobriu Hyrule, ele se transforma em um lobo e é capturado. Uma figura misteriosa chamada Midna o ajuda a se libertar e, com a ajuda de sua magia, eles partem para libertar a terra das sombras. Link deve explorar a vasta terra de Hyrule e desvendar o mistério por trás de seu mergulho na escuridão.
Para o tão aguardado Legend of Zelda: Twilight Princess da Nintendo, os designers dividiram o jogo em duas versões - uma para GameCube e outra especialmente projetada para fazer uso do Wii utilizando os poderes do controlador do Wii para formas totalmente novas de explorando Hyrule.