Dragon Quest III é conhecido por expandir bastante o conteúdo do Dragon Warrior original e de Dragon Warrior II. O jogo usa convenções básicas dos RPGs de console, como subir de nível ao ganhar pontos de experiência e equipar itens. As batalhas são por turnos, como nos outros jogos da série.
Dragon Warrior III apresenta um sistema de classes, no qual cada personagem pertence a uma classe específica. Embora o Herói mantenha sempre essa classe, os demais personagens podem escolher entre as seguintes: Soldado (Guerreiro na versão para GBC), Lutador, Peregrino (Clérigo), Feiticeiro (Mago), Mercador, Bufão, Sábio e Ladrão, disponível apenas nas versões posteriores. A escolha da classe afeta bastante os atributos do personagem e as magias que ele pode aprender. Além disso, ao atingir o nível 20, o personagem pode mudar de classe no templo de Dhama, localizado na metade do jogo. A aventura começa apenas com o Herói no grupo, que depois pode recrutar três integrantes na taverna local. Ao contrário da maioria dos grupos de Dragon Quest, além do Herói, os demais integrantes não são personagens envolvidos na história. Embora o grupo possa ter apenas quatro personagens por vez, os integrantes extras podem ficar na taverna, abrindo espaço para novos recrutas. Outra inovação é uma arena onde o jogador pode apostar no resultado de batalhas entre monstros.
Os remakes incorporaram algumas mudanças de interface introduzidas em jogos posteriores da série, como a simplificação da abertura de portas; a bolsa, que substituiu o armazenamento de itens no banco; os comandos de organização de itens “Organizar itens” e “Organizar bolsa”; e o comando “HP total”, que pode ser usado fora de combate para automatizar o lançamento de magias de cura e de restauração de status.
Embora os jogos anteriores de Dragon Quest também não fossem lineares, Dragon Quest III foi o exemplo mais significativo de jogabilidade em mundo aberto entre os primeiros jogos da série. O jogo também permitia que o jogador trocasse os integrantes do grupo quando quisesse. Outra grande inovação foi a introdução de ciclos de dia e noite: certos itens, personagens e missões só ficam acessíveis em determinados horários do dia.
