Manhunt é um jogo de terror furtivo em terceira pessoa. O jogo consiste em vinte níveis e quatro níveis de bônus que podem ser desbloqueados; os níveis são referidos como "cenas". Os jogadores sobrevivem às cenas despachando membros de gangues inimigas conhecidos como "Hunters", ocasionalmente com armas de fogo, mas principalmente executando-os furtivamente de maneiras horríveis e exageradas.
O jogador é avaliado no final de cada nível, dependendo principalmente da crueldade dos assassinatos e da velocidade de conclusão, de uma (inexpressiva) a cinco (extremamente competente) estrelas. As execuções são preferidas para obter uma pontuação mais alta, incentivando os jogadores a jogar o mais visceralmente possível. Os locais do jogo estão cheios de "pontos escuros" e sombras onde o jogador pode se esconder enquanto é perseguido pelos caçadores; se esconder nessas áreas escuras torna o jogador invisível para os oponentes.