Dogi, amigo de longa data de Adol Christin, deseja retornar à sua cidade natal, Redmont, depois de ouvir sobre estranhos distúrbios que estão acontecendo lá. Sempre em busca de aventura, Adol se junta a ele e logo descobre a causa desse novo mal. Ys III: Wanderers from Ys rompe com o sistema de batalha de "esbarrar nos inimigos" dos dois primeiros jogos, permitindo que Adol controle sua espada em várias direções. Além de mudar o sistema de batalha, a perspectiva do jogo muda para uma visão de rolagem lateral, em oposição à visão de cima para baixo dos jogos anteriores. Adol também tem a habilidade de pular agora. Uma novidade na série é o uso de anéis mágicos, que dão a Adol diferentes habilidades de fortalecimento, como cura e proteção. O jogo também usa vários itens importantes encontrados ao longo do caminho para resolver pequenos quebra-cabeças e progredir na história.
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