Três longos anos se passaram desde que Spyro e Cynder ficaram presos no cristal, desde então Malefor desencadeou seu mal no mundo. Neste terceiro capítulo da épica trilogia Legend of Spyro®, Spyro deve cumprir seu destino e enfrentar o Mestre das Trevas. À medida que o mal se espalha pelo mundo, Spyro e Cynder devem descobrir novas habilidades e desbloquear seus verdadeiros poderes para derrotar Malefor e impedi-lo de destruir o mundo. Reprisando seus papéis como os personagens de Spyro e seu mentor Ignitus, estão dois populares protagonistas de Hollywood, Elijah Wood (Frodo Bolseiro na trilogia O Senhor dos Anéis) e Gary Oldman (Sirius Black dos filmes de Harry Potter). Juntando-se à lista de Spyro este ano estão Christina Ricci, Blair Underwood, Mark Hamill e Wayne Brady, completando um elenco de vozes de estrelas. Novos recursos de jogabilidade incluem: Voe a qualquer momento - Os jogadores agora podem voar a qualquer momento com Spyro e Cynder Co-op Play - Os jogadores têm a opção de completar o jogo como Spyro ou Cynder, dando-lhes mais liberdade para explorar o mundo de Spyro completamente novos caminhos