The Legend of Spyro: The Eternal Night é um jogo de plataforma de ação em 3D que ocorre logo após os eventos no final de The Legend of Spyro: A New Beginning. Os jogadores controlam Spyro enquanto ele procura por seu amigo Cynder. Inicialmente, ele perdeu todos os seus diferentes poderes de respiração desde o primeiro jogo, mas gradualmente recupera a capacidade de cuspir fogo, gelo, terra e eletricidade. Uma novidade neste jogo é a capacidade de Spyro desacelerar o tempo usando sua recém-aprendida habilidade 'Dragon Time'.
Embora o jogo tenha alguns quebra-cabeças básicos envolvendo botões de pressão, o foco principal ainda está em torno da luta. O ataque primário de Spryo é sua cabeçada, mas ele também pode usar suas respirações variadas para derrotar os inimigos, desde que tenha poder mágico suficiente. Ele também ganha gemas azuis ao derrotar inimigos, o que permitirá que ele aumente seus poderes.
