Uma prequel do Drakengard original, Drakengard 3 transporta os jogadores para um mundo medieval onde seis irmãs exercem habilidades mágicas especiais como os 'Intoners'. Essas irmãs trouxeram paz à terra com seu poder de manipular a magia através da música. A harmonia é interrompida, no entanto, quando a irmã mais velha, Zero, tenta assassinar suas irmãs mais novas com a ajuda de seu companheiro dragão, Mikhail. À medida que a história avança, os jogadores se encontram em uma batalha para desvendar o mistério de Zero e descobrir suas verdadeiras intenções.